Detection of efflux pump in coagulase-negative Staphylococcus species isolated from goat mastitis
DOI:
https://doi.org/10.31533/pubvet.v19n03e1745Keywords:
Antibioticoterapia, resistência antimicrobiana, saúde animalAbstract
The efflux system is one of the mechanisms responsible for conferring bacterial resistance to various classes of chemical compounds, whether antibiotic, dye, antiseptic or disinfectant. The aim of this study was to investigate the presence of efflux pump in coagulase-negative Staphylococcus species isolated from dairy goats’ subclinical mastitis. To investigate the presence of this mechanism was used the methodology based on ethidium bromide (BrEt) expulsion. The results showed that of the 95 bacterial strains investigated, 12 (12.6%) were positive for the presence of efflux pump and 83 (87.4%) were negative. The isolates of S. capitis subsp. ureolyticus showed the highest percentage of positivity among the evaluated species. The results demonstrate that coagulase-negative Staphylococcus from goat mastitis carry an important antimicrobial resistance mechanism which may interfere with the treatment of the disease in the farm environment, causing economic losses to the farmer and representing public health risks.
References
Akter, S., Rahman, M. M., Sayeed, M. A., Islam, M. N., Hossain, D., Hoque, M. A., & Koop, G. (2020). Prevalence, aetiology and risk factors of subclinical mastitis in goats in Bangladesh. Small Ruminant Research, 184, 1–6. https://doi.org/10.1016/j.smallrumres.2020.106046.
Alves, B. F. C., Chaves, A. J. S., Vieira, N. F., Chaves, G. V., França, P. M., Barezani, A. S. A., & Soares, P. H. A. (2020). Sensibilidade de Staphylococcus aureus aos antimicrobianos usados no tratamento da mastite bovina: revisão. PUBVET, 14(4), 1–6. https://doi.org/10.31533/pubvet.v14n4a557.1-6.
Andrade, F. M. (2018). Resistência antimicrobiana de Staphylococcus spp. em mastite bovina - Revisão de literatura. Journal of Chemical Information and Modeling, 53(9).
Brabes, K. C. S., Carvalho, E. P., Dionísio, F. L., Pereira, M. L., Garino, F., & Costa, E. O. (1999). Participação de espécies coagulase positivas e negativas produtoras de enterotoxinas do gênero Staphylococcus na etiologia de casos de mastite bovina em propriedades de produção leiteira dos Estados de São Paulo e Minas Gerais. Revista Napgama, 2(3), 4–11.
Calderón, G. R., & Ulate, L. A. (2017). Resistencia antimicrobiana: microorganismos más resistentes y antibióticos con menor actividad. Revista Medica de Costa Rica y Centroamerica, 73(621), 757–763.
Costa, A. L. P., & Silva Júnior, A. C. S. (2017). Resistência bacteriana aos antibióticos e saúde pública: uma breve revisão de literatura. Estação Científica (UNIFAP), 7(2), 45–57.
Easaw, A. M., Vijayakumar, K., Davis, K. J., Shyma, V. H., & Surya, S. (2022). Molecular characterisation of virulence genes in Staphylococcus aureus associated with clinical bovine mastitis. Journal of Veterinary and Animal Sciences, 53(2). https://doi.org/10.51966/jvas.2022.53.2.279-284.
Egyir, B., Dsani, E., Owusu-Nyantakyi, C., Amuasi, G. R., Owusu, F. A., Allegye-Cudjoe, E., & Addo, K. K. (2022). Antimicrobial resistance and genomic analysis of staphylococci isolated from livestock and farm attendants in Northern Ghana. BMC Microbiology, 22(1). https://doi.org/10.1186/s12866-022-02589-9.
Estrela, T. S. (2018). Resistência antimicrobiana: enfoque multilateral e resposta brasileira. Assessoria de Assuntos Internacionais de Saúde, 20, 1998–2018.
França, C. A., Peixoto, R. M., Cavalcante, M. B., Melo, N. F., Veschi, J. L. A., Mota, R. A., & Costa, M. M. (2012). Resistência antimicrobiana de Staphylococcus spp. da mastite de pequenos ruminantes no Brasil. Pesquisa Veterinária Brasileira, 32(8), 747–753. https://doi.org/10.1590/S0100-736X2012000800012.
Garcia, Í. R., Garcia, F. A. O., Pereira, P. S., Coutinho, H. D. M., Siyadatpanah, A., Norouzi, R., Wilairatana, P., Pereira, M. L., Nissapatorn, V., Tintino, S. R., & Rodrigues, F. F. G. (2022). Microbial resistance: The role of efflux pump superfamilies and their respective substrates. Life Sciences, 295, 120391. https://doi.org/10.1016/j.lfs.2022.120391.
Ghotaslou, R., Yekani, M., & Memar, M. Y. (2018). The role of efflux pumps in Bacteroides fragilis resistance to antibiotics. Microbiological Research, 210, 1–5. https://doi.org/10.1016/j.micres.2018.02.007.
Jesus, R. A., & Coutinho, C. A. (2018). Uso de medicamentos homeopáticos para o tratamento da mastite bovina: Revisão. PUBVET, 12(3), 1–10. https://doi.org/10.22256/pubvet.v12n3a58.1-10.
Jiang, J. H., Cameron, D. R., Nethercott, C., Aires-De-Sousa, M., & Peleg, A. Y. (2023). Virulence attributes of successful methicillin-resistant Staphylococcus aureus lineages. Clinical Microbiology Reviews, 36(4). https://doi.org/10.1128/cmr.00148-22.
Koop, G., van Werven, T., Schuiling, H. J., & Nielen, M. (2010). The effect of subclinical mastitis on milk yield in dairy goats. Journal of Dairy Science, 93(12), 5809–5817. https://doi.org/http://dx.doi.org/10.3168/jds.2010-3544
Kumawat, M., Nabi, B., Daswani, M., Viquar, I., Pal, N., Sharma, P., Tiwari, S., Sarma, D. K., Shubham, S., & Kumar, M. (2023). Role of bacterial efflux pump proteins in antibiotic resistance across microbial species. Microbial Pathogenesis, 181. https://doi.org/10.1016/j.micpath.2023.106182.
Lima, T. C., Ferreira, C. E. R., Moraes, A. C. A., Vilaça, L. F., Batissta, A. M. V, & Silva, E. R. (2015). Perfil de resistência antimicrobiana in vitro de Staphylococcus coagulase-negativa isolados de mastite caprina. Ciência Veterinária Nos Trópicos, 18, 319–322.
Morales-Ubaldo, A. L., Rivero-Perez, N., Valladares-Carranza, B., Velázquez-Ordoñez, V., Delgadillo-Ruiz, L., & Zaragoza-Bastida, A. (2023). Bovine mastitis, a worldwide impact disease: Prevalence, antimicrobial resistance, and viable alternative approaches. Veterinary and Animal Science, 21, 1–14. https://doi.org/10.1016/j.vas.2023.100306.
Naranjo-Lucena, A., & Slowey, R. (2023). Invited review: Antimicrobial resistance in bovine mastitis pathogens: A review of genetic determinants and prevalence of resistance in European countries. Journal of Dairy Science, 106(1), 1–23. https://doi.org/10.3168/jds.2022-22267.
Paim, J. B., Fraga, D. da R., Libardoni, F., Possebon, C. F., Bernardi, K. D. C., Favaretto, M., & Kinalski, G. da S. (2020). Avaliação de tratamento homeopático na prevalência da mastite bovina. PUBVET, 14(11), 1–5. https://doi.org/10.31533/pubvet.v14n11a691.1-5
Pérez, V. K. C., Costa, G. M., Guimarães, A. S., Heinemann, M. B., Lage, A. P., & Dorneles, E. M. S. (2020). Relationship between virulence factors and antimicrobial resistance in Staphylococcus aureus from bovine mastitis. Journal of Global Antimicrobial Resistance, 22, 792–802. https://doi.org/10.1016/j.jgar.2020.06.010.
Santos, L. L., Costa, G. M., Pádua Pereira, U., Silva, M. A., & Silva, N. (2011). Mastites clínicas e subclínicas em bovinos leiteiros ocasionadas por Staphylococcus coagulase-negativa. Revista do Instituto Adolfo Lutz, 70(1), 1–7.
Scaldaferri, L. G., Tameirão, E. R., Flores, S. A., Neves, R. A. S. C., Correia, T. S., Carmo, J. R., Toma, H. S., & Ferrante, M. (2020). Formas de resistência microbiana e estratégias para minimizar sua ocorrência na terapia antimicrobiana: Revisão. PUBVET, 14(8), 1–10. https://doi.org/10.31533/pubvet.v14n8a621.1-10.
Silva, E. R., Siqueira, A. P., Martins, J. C. D., Ferreira, W. P. B., & Silva, N. (2004). Identification and in vitro antimicrobial susceptibility of Staphylococcus species isolated from goat mastitis in the Northeast of Brazil. Small Ruminant Research, 55(1–3), 45–49. https://doi.org/10.1016/j.smallrumres.2004.01.001.
Silva, R. A., Oliveira, B. N. L., Silva, L. P. A., Oliveira, M. A., & Chaves, G. C. (2020). Resistência a antimicrobianos: a formulação da resposta no âmbito da saúde global. Saúde em Debate, 44(126), 607–623. https://doi.org/10.1590/0103-1104202012602.
Souza, M. M. S., Coelho, S. M. O., Coelho, I. C., Soares, B. S., Motta, C. C., Melo, D. A., Dubenczuk, F. C., Santiago, G. S., Pimenta, R. L., & Marques, V. F. (2016). Resistência antimicrobiana em animais de produção: uma visão geral. Brazilian Journal of Veterinary Medicine, 38(Supl. 3), 68–74.
Spaulding, C. N., Klein, R. D., Schreiber, H. L., Janetka, J. W., & Hultgren, S. J. (2018). Precision antimicrobial therapeutics: The path of least resistance? Npj Biofilms and Microbiomes, 4(1), 1–8. https://doi.org/10.1038/s41522-018-0048-3.
Suwito, W., Nugroho, W. S., Wahyuni, A. E. T. H., & Sumiarto, B. (2021). Antimicrobial resistance in coagulase-negative staphylococci isolated from subclinical mastitis in Ettawa crossbred goat (Pe) in Yogyakarta, Indonesia. Biodiversitas, 22(6), 3418–3422. https://doi.org/10.13057/biodiv/d220650.
Tangorra, F. M., Zaninelli, M., Costa, A., Agazzi, A., & Savoini, G. (2010). Milk electrical conductivity and mastitis status in dairy goats: Results from a pilot study. Small Ruminant Research, 90(1–3), 109–113. https://doi.org/http://dx.doi.org/10.1016/j.smallrumres.2010.02.006
Ugwuanyi, F. C., Ajayi, A., Ojo, D. A., Adeyemi. A I, & Smith, S. I. (2021). Assessment of efflux pump activity and biofilm formation in multidrug-resistant clinical isolates of Pseudomonas aeruginosa isolated from a Federal Medical Center in Nigeria. Annals of Clinical Microbiology and Antimicrobials, 11. https://doi.org/10.1186/s12941-021-00417-y.
Vieira, J. C. S., Araújo, K. L., Santos, A. C. N., Sá, H. S. T., Leite, A. E. L. M., Mendonça, M., & Silva, E. R. (2024). Prevalência de mastite e caracterização de agentes bacterianos isolados de rebanhos leiteiros da microrregião de Garanhuns, estado de Pernambuco, Brasil. Acta Veterinaria Brasilica, 18(1), 44–53. https://doi.org/10.21708/avb.2024.18.1.11961.
Wang, W., Weng, Y., Luo, T., Wang, Q., Yang, G., & Jin, Y. (2023). Antimicrobial and the resistances in the environment: Ecological and health risks, Influencing factors, and mitigation strategies. Toxics, 11(2). https://doi.org/10.3390/toxics11020185.
Zhang, L., Tian, X., Sun, L., Mi, K., Wang, R., Gong, F., & Huang, L. (2024). Bacterial efflux pump inhibitors reduce antibiotic resistance. Pharmaceutics, 16(2). https://doi.org/10.3390/pharmaceutics16020170.
Zhu, L., Lai, Y., Ma, H., Gong, F., Sun, X., Cao, A., Jiang, T., Han, Y., & Pan, Z. (2024). Molecular and epidemiological characterization of Staphylococcus aureus causing bovine mastitis in China. Pharmaceutics, 16(2), 106640. https://doi.org/10.1016/j.micpath.2024.106640.

Downloads
Published
Issue
Section
License
Copyright (c) 2025 Hiandrey Sabrina Torres de Sá, Júlio César da Silva Vieira, Ana Clara Neves dos Santos, Maria Izadora da Silva, Elizabete Rodrigues Da Silva

This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.
Você tem o direito de:
Compartilhar — copiar e redistribuir o material em qualquer suporte ou formato
Adaptar — remixar, transformar, e criar a partir do material para qualquer fim, mesmo que comercial.
O licenciante não pode revogar estes direitos desde que você respeite os termos da licença. De acordo com os termos seguintes:
Atribuição
— Você deve dar o crédito apropriado, prover um link para a licença e indicar se mudanças foram feitas. Você deve fazê-lo em qualquer circunstância razoável, mas de nenhuma maneira que sugira que o licenciante apoia você ou o seu uso. Sem restrições adicionais
— Você não pode aplicar termos jurídicos ou medidas de caráter tecnológico que restrinjam legalmente outros de fazerem algo que a licença permita.